曾经，来自海洋的神秘敌人“塞壬”向人类发起了猛烈的进攻，“碧蓝航线”的少女们凭借着她们钢铁般的意志与敌人奋勇作战，最终击败了对手，守护了人类。然而，随着时间的流逝，碧蓝航线内部因为理念的差异逐渐产生分化，衍生出了名为“赤色中轴”大的对立阵营。
被称为“灰色的幽灵”的最强英雄企业（石川由依 配音）、每天都迷迷糊糊但关键时刻意外的顶用的拉菲（长绳麻理亚 配音）、虽然年纪不大但成熟体贴的大黄蜂（山本希望 配音），个性好强但心地善良的哈曼（伊藤明日香 配音），面对动荡的时局，当这些少女们再一次被推上战场，会发生怎样的故事呢？
茶风林 千叶一伸 百百麻子 江川央生 深见梨加 林原惠美 井上和彦 岩居由希子 神谷明 加濑康之 小池亚希子 松井菜樱子 森川智之 长嶝高士 中田浩二 绪方贤一 大原沙耶香 大谷育江 斋贺光希 盐泽兼人 高木涉 高岛雅罗 高山南 山口胜平 山崎和佳奈 山野井仁 汤屋敦子